Yak-25 xuất hiện trước công chúng lần đầu tiên tại Tushino vào tháng 7-1955, và có tên ký hiệu của NATO được công nhận rộng rãi là Flashlight-A. Chúng được chính thức trang bị chi các đơn vị không quân vào năm 1955. Yak-25 dễ điều khiển và được nhiều phi công ưa thích.

Người ta bắt đầu cho những chiếc Yak-25 nghỉ hưu vào năm 1963. Chiếc tiêm kích đánh chặn Yak-25 cuối cùng được nghỉ hưu vào năm 1967; phiên bản trinh sát 'Mandrake' được giữ lại phục vụ cho đên cuối thập niên 1970. Giống như nhiều máy bay đánh chặn khác thuộc PVO trong Chiến tranh lạnh, Yak-25M không được xuất khẩu cho các nước thuộc khối Warszawa và các nước khác.

Có một loại máy bay khác cũng có tên là Yak-25 - đó là một mẫu thử nghiệm máy bay tiêm kích hạng nhẹ vào năm 1947. Nhưng nó đã bị thua trong một cuộc cạnh tranh với MiG-15 và Lavochkin La-15, chương trình Yak-25 đầu tiên đã bị hủy bỏ và tên gọi Yak-25 đã được sử dụng lại cho loại máy bay tiêm kích đánh chặn mới. Xem thêm Yakovlev Yak-25 (1947) để biết thêm thông tin về loại máy bay này.